Un imitateur sans modèle (ou comment un bébé coucou d'Australie produit les cris de son espèce hôte)

• 2012/numéro 5 - Aout 2012 :

Le coucou gris ou l'art du mime

Un grand nombre d'espèces de Cuculidés, à l'instar du coucou gris européen Cuculus canorus, sont connues pour leurs moeurs de parasite de couvée (voir Le coucou gris et l'art du mime dans Espèces numéro 5). Chez ces oiseaux, la femelle pond ses oeufs dans le nid d'autres espèces, les jeunes étant entièrement élevés par des parents adoptifs. Les coucous offrent ainsi à l'écologie évolutive un modèle très intéressant de la "course aux armements" que se livrent les espèces parasites et leurs hôtes. Une femelle de coucou parasite aura d'autant plus de chances de faire accepter son oeuf par des parents d'une autre espèce d'oiseau que celui-ci, qu'elle a substitué à un oeuf de la couvée parasitée, ressemblera à celui-là. D'où une pression de sélection pouvant aboutir (à l'issue d'un long processus évolutif) à la production par les femelles coucous d'oeufs mimétiques. Quant aux espèces parasitées, elles auront d'autant plus de succès reproductif qu'elles seront à même de repérer un oeuf intrus au sein de leur couvée et de pouvoir le détruire. D'où une pression de sélection allant dans le sens de l'acquisition (à l'issue d'un long processus évolutif) de capacités discriminantes plus performantes chez les victimes potentielles d'un parasitisme de couvée. Chez le coucou gris, il résulte de cette co-évolution parasite-hôte que des femelles différentes peuvent pondre des oeufs d'aspect distinct selon l'espèce qu'elles parasitent. Sur l'ensemble de l'Europe, il en existe au moins 17 formes, chacune d'entre elles mimant l'apparence des oeufs d'une espèce ou d'un petit groupe d'espèces de passereaux. Bien entendu, une même femelle de coucou gris n'est pas capable de produire "à la demande" des oeufs mimétiques différents en fonction de l'espèce hôte qu'elle ciblerait. Elle est spécialisée sur une seule espèce hôte (ou parfois quelques espèces) et pond toujours des oeufs ayant le même aspect.

La spécialisation individuelle des femelles sur des espèces hôtes existe également chez d'autres espèces de coucous. Est-elle pour autant forcément liée à l'existence de "gentes" ? Les travaux récents de Naomi Langmore de l'Australian National University de Canberra et de ses collaborateurs, réalisés sur un Cuculidé australien, le coucou de Horsfield, Chrysococcyx basalis (encore dénommé Chalcites basalis il y a peu de temps, voir photo ci-contre), montrent que chez cette espèce des mécanismes différents de ceux existant chez le coucou gris sont à l'oeuvre.

Chez le coucou de Horsfield - contrairement à ce qui se passe chez le coucou gris - les différentes femelles ne pondent pas des oeufs dont l'aspect varie selon l'espèce hôte. Les coquilles qui sont toujours de couleur blanc-rosé et constellées de taches brun-rouge, partagent ces caractères avec celles de nombreuses espèces de passereaux australiens. Une femelle de coucou de Horsfield peut dès lors aisément parasiter les couvées d'un grand nombre de ces derniers, le risque que son oeuf soit discriminé et refusé par les parents hôtes étant limité. La famille des Maluridés dont les femelles pondent des oeufs présentant l'aspect externe adéquat, fournit les espèces hôtes les plus prisées du coucou de Horsfield. Dans les environs de Canberra où les travaux de Langmore et de ses collaborateurs ont été réalisés, c'est un Maluridé très commun, le mérion superbe, Malurus cyaneus (voir photo ci-dessous), qui est l'espèce la plus fréquemment parasitée. Une femelle de coucou de Horsfield qui parasite des couvées de mérion superbe (son espèce hôte dite "primaire") pourra également, si l'occasion se présente, parasiter une espèce hôte "secondaire".

Le coucou de Horsfield (Chrysococcyx basalis, cliché Aviceda).

Jusqu'à très récemment on pensait que les traits liés au mimétisme des oeufs dépendaient de l'activation de gènes uniquement présents chez les femelles et supposément portés par un chromosome sexuel. Celles-ci, appartenant à des "races d'hôtes" différentes, pouvant être fécondées par n'importe quels mâles sans que ces derniers n'aient d'influence sur la couleur et les patterns des coquilles. A contrario, des travaux très récents - qui appellent à de plus amples développements - laissent entendre que les mâles pourraient également contribuer à déterminer l'aspect des oeufs. Retenons, à ce stade de l'avancée des connaissances, que chez le coucou gris la spécialisation sur des espèces hôtes distinctes repose en partie sur l'existence de groupes de femelles génétiquement différenciées, des "races d'hôtes", que les spécialistes désignent plus précisément sous le terme de "gentes".

Dans la région d'étude, c'est le cas d'un passereau également commun, l'acanthize à croupion beige, Acanthiza reguloides   (l'acanthize à croupion beige appartient à la famille des Acanthizidés, phylogénétiquement proche des Maluridés et - comme cette dernière - endémique d'Australie, voir photo ci-dessous). En dépit d'une ressemblance qui n'est pas parfaite entre l'oeuf du coucou de Horsfield et les oeufs des espèces qu'il parasite - hôtes primaires y compris - il n'y a pratiquement jamais de rejet de l'intrus par les parents hôtes. C'est après l'éclosion du jeune coucou parasite que les parents hôtes semblent manifester des capacités de discrimination et de rejet, contrairement à ce qui se passe chez le coucou gris dont l'oisillon est en général parfaitement accepté. Sur quels critères se basent les parents de couvées parasitées pour accepter ou refuser d'élever l'oisillon de coucou ? Il semblerait que les cris de sollicitation émis par ce dernier soient déterminants. Comme leur nom l'indique, de tels cris ont pour fonction chez les oiseaux d'inciter les parents à nourrir leurs jeunes. Chez le coucou de Horsfield, les jeunes émettent des cris de sollicitation qui différent selon l'espèce hôte et qui miment ceux des oisillons de cette dernière. Cette particularité, alliée au fait que les femelles de coucou de Horsfield sont en général individuellement spécialisées sur une seule espèce hôte, a d'abord convaincu la communauté des chercheurs qu'il devait exister des races d'hôtes chez ce Cuculidé.

Couple de mérions superbes (Malurus cyaneus, cliché Wikipedia)

Les chercheurs ont montré que, quels que soient leurs parents adoptifs, les jeunes coucous émettent tous, juste après leur sortie de l'oeuf, des cris de sollicitation similaires à ceux des oisillons de mérion superbe, leur espèce hôte primaire. Au fur et à mesure des jours qui passent leurs cris de sollicitation restent de même nature chez les coucous éclos dans un nid de mérion, que l'oeuf dont ils sont issus ait été déposé dans ce nid par une femelle coucou ou par un expérimentateur. Par contre, les jeunes issus d'oeufs pondus dans un nid de mérion et transférés dans un nid d'acanthize, modifient graduellement, sur quelques jours, leurs cris de sollicitation qui in fine ressembleront à des cris de jeunes acanthizes.

Selon Naomi Langmore et ses collaborateurs, le mécanisme à l'oeuvre serait un ajustement progressif des cris, réalisé par conditionnement social. Capable de moduler les cris qu'il émet spontanément, le jeune coucou apprécierait les effets de ces éventuelles variations sur la qualité du comportement de nourrissage des parents, jusqu'à ce que ce dernier soit pleinement satisfaisant. Ses cris de sollicitation spontanés étant proches de ceux d'un jeune mérion superbe, s'il a éclos dans un nid de cette espèce, il n'aura aucunement besoin de changer ses productions vocales.

Ainsi, dans les jours suivant son éclosion, s'il n'est pas programmé d'avance pour les produire, le bébé du coucou de Horsfield sera quand même capable, sans jamais les avoir entendu, d'émettre des cris semblables à ceux des oisillons dont il a usurpé la place, et d'induire ainsi les parents de ses victimes à le nourrir correctement.

Des prélèvements d'ADN effectuées sur des populations de femelles les ont contraints à rejeter cette hypothèse. Comment dès lors expliquer la similitude entre les chants de sollicitation des jeunes coucous et ceux de leur espèce hôte ? À l'instar de son lointain cousin européen, le jeune coucou de Horsfield, juste après son éclosion, expulse hors du nid les oeufs de la couvée qu'il parasite. Il se retrouve dès lors seul dans le nid et n'est donc pas en situation de pouvoir apprendre les caractéristiques des cris de sollicitation des jeunes oisillons de son espèce hôte. C'est ici qu'interviennent les travaux récents de Langmore et ses collaborateurs. Ceux-ci ont analysé, sur plusieurs jours succédant à l'éclosion, les cris de sollicitation émis par des jeunes coucous selon qu'il étaient dans l'une des trois situations suivantes. Dans la première, les coucous ont éclos dans un nid de mérion superbe (leur espèce hôte primaire) qui est celui où a pondu leur mère. Dans la seconde situation, l'oeuf a également été pondu dans un nid de l'hôte primaire puis il a été transféré - par un expérimentateur - dans un autre nid de mérion où il y a éclos. Enfin dans le dernier cas l'oeuf, pondu dans un nid de mérion superbe, a été transféré expérimentalement dans un nid d'acanthize à croupion beige où il a éclos.

L'acanthize à croupion beige (Acanthiza reguloides, cliché Wikipedia).

Pour en savoir plus :

• Fossøy F., Antonov A., Moksnes A., Røskaft E., Vikan J.R., Møller A.P., Shykoff J.A. & Stokke B.G., 2010. Genetic differentiation among sympatric cuckoo host races: males matter. Proceedings of the Royal Society, Series B, 278 : 1639–1645. (doi:10.1098/rspb.2010.2090)

• Langmore N.E, Maurer G., Adcock G.J & and Kilner R.M., 2008. Socially acquired host-specific mimicry and the evolution of host races in Horsfield’s bronze-cuckoo Chalcites basalis. Evolution, 62 (7) : 1689–1699. (doi:10.1111/j.1558-5646.2008.00405.x)

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