Plante carnivore et fourmis plongeuses

• 2012/numéro 3 - Mars :

Les toilettes aboricoles de Bornéo

Les urnes de certaines espèces de Nepenthes de Bornéo font office de "toilettes" suspendues : toupayes, rongeurs ou chauves-souris viennent — en échange de nectar ou d'un hébergement — y déposer leurs excréments, procurant ainsi des nutriments (en particulier de l'azote) aux plantes qu'ils visitent ou occupent. Ces dernières seraient dès lors autant à considérer comme des "plantes coprophages" que "carnivores" ou "insectivores".

L'espèce Nepenthes bicalcarata, une autre endémique de Bornéo est, quant à elle, typiquement insectivore. Cette liane, qui pousse dans les forêts marécageuses de basse altitude, est une des plus grandes Nepenthes : elle peut atteindre la canopée à plus de 20 mètres au-dessus du sol. Elle y parvient notamment en produisant des vrilles qui lui permettent de s'accrocher aux branches et ainsi de répartir ses urnes en hauteur. Ces dernières, également de grande taille (jusqu'à 25 cm de haut et 15 cm de diamètre), se distinguent par la présence de deux épines recourbées

La faible acidité du fluide digestif par rapport à celle enregistrée chez les autres Nepenthes favorise sans doute ce comportement inédit des fourmis. Pour les deux chercheurs, ce dernier bénéficierait aussi à la plante : il permettrait une bonne activité digestive dans les urnes en y évitant la putréfaction incontrôlée des proies de grosse taille.

Chez N. bicalcarata, au contraire de la plupart des Nepenthes, le péristome est dépourvu de cire glissante. Le piège est néanmoins très efficace et pourvoit largement en proies la plante et ses fourmis associées.

Une urne de Nepenthes bicalcarata et ses deux éperons caractéristiques (cliché David Sucianto/ Creative Commons) http://fr.wikipedia.org/wiki/Nepenthes_bicalcarata

(photo ci-contre) qui ornent l'opercule, cette extension protectrice est située juste à l'aplomb du fluide digestif. Ces épines, qui ont valu son nom d'espèce à la plante (bicalcarata signifiant pourvu de deux éperons), hébergent chacune un volumineux nectaire. Pour certains chercheurs dont Charles Clarke de Monash University, botaniste et spécialiste du genre Nepenthes, ces nectaires attireraient les insectes qui, en situation d'équilibre très instable au-dessus de l'urne, courraient un grand risque d'y chuter et ainsi de se faire piéger puis digérer par la plante carnivore. N. bicalcarata se distingue des autres Nepenthes en ce qu'elle est par ailleurs une véritable "plante à fourmis" (voir l'article L'arbuste, les fourmis et le champignon paru dans Espèces n° 1). Elle entretient en effet des relations étroites avec des fourmis de l'espèce Camponotus schmitzi qu'elle pourvoit en nourriture et qu'elle héberge dans les vrilles creuses auxquelles sont attachées les urnes. Cette association est surprenante quand on sait que les proies les plus courantes des Nepenthes — et également de nombreuses autres plantes carnivores — sont très souvent des fourmis !

Dans son ouvrage sur les forêts de Bornéo (Nelle Foreste di Borneo. Viaggi e ricerche di un naturalista), le grand naturaliste italien Oddoardo Beccari avait suggéré dès 1902 que les fourmis habitant cette Nepenthes devaient se nourrir d'insectes récupérés dans l'urne. Quatre-vingt-dix ans plus tard, Charles Clarke, dans un travail en collaboration avec l'écologue australien Roger Kitching, confirmera cette intuition en observant que les fourmis C. schmitzi sont capables de plonger dans le fluide pour aller récupérer des proies au fond de l'urne.

Dessin de Florine Corbara/AdBA-Urbino

Une séquence vidéo relative au comportement des fourmis Camponotus schmitzi qui aident la plante carnivore Nepenthes bicalcarata à capturer ses proies est accessible sur : http://umramap.cirad.fr/amap3/cm/index.php?page=piege-mutualiste-2

Une séquence vidéo relative au comportement d'entretien du péristome de Nepenthes bicalcarata par les fourmis Camponotus schmitzi est accessible sur : http://www.youtube.com/watch?v=H8V0Irzjqe8&feature=channel_video_title

En 2004, des chercheurs de l'Université de Würzburg ont montré que, du fait de la disposition et de la structure des cellules épidermiques qui la constituent, la surface du péristome produisait — lorsqu'elle est humide — un véritable effet d'"aquaplaning", fatal à nombre d'arthropodes. Mais l'efficacité de l'urne-piège n'est pas uniquement due à sa structure : les travaux très récents de deux équipes, l'une composée de chercheurs de l'Université de Cambridge et de l'Université de Brunei et l'autre de chercheurs de Montpellier, ont en effet montré que les fourmis associées à la plante contribuaient — de deux façons distinctes — à la capture des proies. Ainsi, l'équipe allemande a observé que les C. schmitzi passaient un temps important à nettoyer le péristome des urnes de N. bicalcarata en le débarrassant de toutes ses particules et de tous les champignons pouvant s'y développer. Les urnes conservent ainsi, sur une très grande durée, leur efficacité à piéger des proies. Si les fourmis entretiennent le piège, elles "aident" également les proies à s'y faire prendre, comme l'a montré l'équipe de Laurence Gaume du CNRS de Montpellier. Contrairement à ce qui se passe habituellement chez les fourmis associées à des myrmécophytes, les C. schmitzi ne sont pas agressives vis-à-vis de la plupart des arthropodes qui explorent leur plante-hôte ou, du moins, cette agressivité est différée dans le temps et localisée dans l'espace.

En effet, certaines ouvrières positionnées sous le rebord du péristome, à l'intérieur de l'urne, attaquent et mordent les proies (souvent d'autres fourmis) qui, ayant préalablement chuté dans le fluide digestif, tentent de s'en extraire. Les proies tombent de nouveau dans le liquide et finissent par s'y noyer : les C. schmitzi peuvent alors plonger pour les repêcher au bénéfice de leur société. Cette stratégie de chasse en embuscade bénéficie aux deux partenaires de l'association. En effet, les chercheurs ont noté la présence de morceaux de proies en quantité au fond des urnes de N. bicalcarata. En fragmentant les proies, les fourmis faciliteraient leur digestion par la plante. Par ailleurs, les enzymes digestifs propres aux Nepenthes nécessitent une acidité assez importante pour être actifs. La probable activité enzymatique réduite résultant de la faible acidité du fluide des N. bicalcarata pourrait être compensée par la présence en abondance d'organismes aquatiques mais aussi par celle de fèces de fourmis. Les C. schmitzi  participeraient alors doublement au processus de digestion des proies par les N. bicalcarata, ajoutant ainsi une nouvelle facette à ce mutualisme unique entre une fourmi et une plante carnivore.

Pour en savoir plus sur cette histoire de mutualisme plante carnivore/fourmis :

• Bohn H.F. & Federle W., 2004. "Insect aquaplaning: Nepenthes pitcher plants capture prey with the peristome, a fully wettable water-lubricated anisotropic surface". Proceedings of the National Academy of Sciences, 101 (39): 14138–14143. <www.pnas.org_cgi_doi_10.1073_pnas.0405885101>

• Bonhomme V., Gounand I., Alaux C., Jousselin E., Barthelemy D. & Gaume L., 2011. "The plant-ant Camponotus schmitzi helps its carnivorous host-plant Nepenthes bicalcarata to catch its prey". Journal of Tropical Ecology, 27: 15–24. <doi:10.1017/S0266467410000532>

• Clarke C.M. & Kitching R.L., 1995. "Swimming ants and pitcher plants: a unique ant-plant interaction from Borneo". Journal of Tropical Ecology, 11(4): 589-602. <doi:10.1017/S0266467400009160>

• Thornham D.G., Smith J.M., Grafe T.U. & Federle W., 2012. "Setting the trap: cleaning behaviour of Camponotus schmitzi ants increases long-term capture efficiency of their pitcher plant host, Nepenthes bicalcarata". Functional Ecology, 26: 11-19.<doi: 10.1111/j.1365-2435.2011.01937.x>


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